日常生活と文化・芸術を楽しむ場として、武蔵野文化事業団により2002年（平成14年）2月に開設された。おもに野田九浦の日本画をはじめ、油彩、版画、写真など2000点もの作品が収蔵されている。各種企画展を開催する企画展示室のほか、武蔵野市民の憩いの場である「市民ギャラリー」や、浜口陽三や萩原英雄といった有名作家の記念展示室もある。美術館へは、A館6階「キャラパーク吉祥寺」から直通の入口専用階段で行けるほか、元町通り側に「吉祥寺美術館」用の正面入り口から直通エレベーターも運行している。
なお、ロゴマークは永沢まこと（イラストレーター）が手掛けており、英文でKichijoji Art Museumと表記されている。